自古以来，鲁斯塔维地区就有人类居住。在特里亚莱蒂文化时期，该地区主要被热带沼泽覆盖，基本不适合定居。然而，到了青铜时代晚期，人类活动的迹象开始显现。亚格鲁贾山的考古发现包括希腊化时期的定居点痕迹，而在大教堂附近，考古发掘发现了一座5世纪建筑的地基。文明抵达该地区的时间很可能与灌溉渠的修建同时发生——其中一条至今仍在堡垒附近流淌。
这座堡垒本身的历史可以追溯到公元5世纪初。当地传说它与国王特尔达特（公元395-406年在位）有关，据说他下令修建了运河和堡垒。然而，这些早期建设的确切结果难以追溯，因为仅仅几年后，格鲁吉亚王国就在波斯入侵的压力下暂时解体了。
瓦赫坦·戈尔加萨利国王后来在此设立了主教府，将鲁斯塔维变成了库赫季地区的行政中心。直到12世纪，“库赫季”才泛指从库拉河延伸至贡博里山脉的整个地区。
736年，这座城市被聋子马尔万纵火焚毁，但最终幸存下来。塞尔柱入侵期间，它又一次遭受了焚烧——再次幸存。鲁斯塔维在格鲁吉亚黄金时代曾短暂繁荣，但可萨人和蒙古人接连不断的袭击最终将这座城市摧毁。到了后蒙古时代，鲁斯塔维失去了昔日的显赫地位，沦为一个政治和经济实力均无可指摘的小型定居点。